农业害虫是全球粮食生产的重要威胁,当前国内外对害虫的防治大量依赖化学农药。农药滥用一方面对生态环境和人类健康造成威胁,另一方面导致了害虫抗药性的快速进化,据报道目前已有超过600种害虫对至少一种农药产生了抗药性[1]。因此,近年来,抗虫作物品种的培育和推广作为农业生产中防治虫害的一种环保、经济、可持续的措施得到了越来越多的关注。植物的抗虫化感物质与化学合成农药对害虫的作用机制在一定程度上是相似的,因此,不少科学家提出,早期的农药滥用很可能会让已产生抗药性的害虫更易对抗虫作物产生交互抗性,导致今后抗虫作物品种使用的预期收益降低[2]。然而,目前关于害虫抗药性进化的生态后果还缺乏直接的遗传学证据。

图1. 褐飞虱种群对水稻抗虫品种IR36的适应过程及遗传基础
对受选择的基因进一步分析发现,褐飞虱烟碱乙酰胆碱受体基因nAChR-α-7-like和细胞色素P450基因CYP4C61上的多个等位基因位点与其对抗虫品种IR36的致害性表型变化显著相关。基于这两个基因上的等位基因位点,将褐飞虱种群的个体分为两种抗性基因型和一种敏感基因型。两种抗性基因型在种群中所占比例随着抗虫水稻IR36选择的代数增加而增加,而且携带抗性基因型的纯合个体相比敏感基因型的纯合个体具有更强的抗药性和对抗虫水稻的致害性(图2)。
图2. 褐飞虱不同基因型与其抗药性和对抗虫水稻致害性的相关性
随后在褐飞虱田间种群中验证上述现象,结果发现两种抗性基因型早在2009~2010年就已经存在于我国多个省份的田间褐飞虱种群中,且随着农药使用年限的增加,抗性基因型个体在田间种群中所占的比例呈明显上升趋势,这也与近年来褐飞虱田间种群抗药性水平增强的趋势一致(图3)。值得注意的是,田间种群中的抗性基因型个体相比敏感基因型个体,对多种抗虫水稻品种均具有更强的致害性。
图3. 不同基因型个体在褐飞虱田间种群中所占比例的时空分布
进一步通过RNAi实验证实了nAChR-α-7-like和CYP4C61基因与褐飞虱抗药性和致害性表型的相关性。通过诱导表达实验,发现这两个基因都受吡虫啉农药诱导表达,但是对于抗虫品种IR36的诱导无响应(图4)。该结果也提示这两个基因在田间褐飞虱种群中更可能受农药而非受抗虫水稻的选择。
图4. 目标基因的RNAi实验和诱导表达实验